McManaman, der var født og opvokset i Liverpool, startede sin seniorkarriere i 1989 hos byens storklub Liverpool F.C., hvor han i løbet af det næste årti etablerede sig som fast mand på holdets midtbane, og som en favorit blandt klubbens fans. Han var med klubben med til at vinde FA Cuppen i 1992 og Liga Cuppen i 1995. I 1999 valgte han dog at forlade Merseyside og skifte til spansk fodbold, hvor han skrev kontrakt med La Liga-giganterne Real Madrid.
Efter at være blevet spansk mester for anden gang i 2003 rejste McMananman tilbage til England, hvor han skrev kontrakt med Manchester City. Her spillede han sine to sidste sæsoner, inden han stoppede karrieren i sommeren 2005.
Liverpool, England