St Johnstone vandt Scottish Football League First Division, den næstøverste række i Skotland, i 2008–09. Dermed rykkede de op i Scottish Premier League og de var igen med i den øverste række efter syv års fravær. Klubben har historisk set været en "yo-yo-klub" mellem de to divisioner. Deres traditionelle rivaler er de to Dundee-klubber, Dundee og Dundee United, hvor kampene mellem St. Johnstone og et af de to klubber kaldes for Tayside derbies.
Klubben vandt sin første Scottish Cup i 2014 med en 2–0 sejr over Dundee United. De har været i to Scottish League Cup-finaler i henholdvis 1969 og 1998, men de tabte begge finaler. St. Johnstone har seks gange været kvalificeret til UEFA-kampe (fire sæsoner i træk: 2012-13, 2013-14, 2014-15, 2015-16. Deres højeste ligaplacering var en tredjeplads ved tre lejligheder: 1971, 1999 og 2013.